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Gabby, die Greifin, kommt nach Ponyville, weil sie begeistert ist, wie die Ponys in Freundschaft leben. Ihre große Hoffnung ist es, auch ihre Bestimmung zu finden und einen Schönheitsfleck zu bekommen. Das hat es noch nie gegeben! Rarity will am Abend ihre neue Boutique in Canterlot eröffnen, aber ein Problem jagt das nächste.

Twilight will einen Familienbesuch im Kristallkönigreich machen. Die Bewohner dort sind in höchster Alarmbereitschaft, denn sie haben Angst, mit der Liebe, die Flurry Heart umgibt, die Wechselponys anzulocken. Spike, der ja im Kristallkönigreich wegen seines Mutes und seiner Tapferkeit berühmt ist, macht sich mit den Wachen auf die Suche nach den Wechselponys und begegnet Thorax, einem Wechselpony, das so gerne einen Freund finden würde. Während die Ponyfreundinnen nach Yakyakistan reisen, verbringt Discord einen „Männerabend" mit Spike und Big Mac.

Applejack arbeitet zu viel und hat überhaupt keine Zeit, sich zu entspannen. Rarity überredet sie trotzdem zu einer Stunde im Spa. Twilight will in dieser Zeit die Schweinefütterung übernehmen. Im Spa funktioniert die Dampfsauna nicht. Applejack findet ein Leck und repariert es. Fluttershys Bruder kommt zu Besuch und nistet sich gleich bei den Eltern ein. Verantwortung will er für nichts übernehmen und auch nicht arbeiten.

Spike wird ins Drachenland gerufen. Dort muss der alte Drachenlord abdanken und ein Nachfolger soll sich durch den Drachenkampf auszeichnen. Spike will sich zunächst aus dem Staub machen, nimmt dann aber doch am Kampf teil, weil der einzige Weg, die den Drachen verhassten Ponys zu schützen, darin besteht, Drachenlord zu werden. Im Kampf verbündet er sich mit Ember, der Tochter des amtierenden Drachenlords, die ebenfalls klein und schmal von Gestalt ist. Spike gewinnt den Kampf, gibt das Zepter des Drachenlords aber an Ember weiter.

Die Ponyfreundinnen fahren ins Kristallkönigreich, denn Twilight ist endlich Tante geworden. Starlight, die nun Twilights Schülerin geworden ist, kommt ebenfalls mit, denn der Verwandtschaftsbesuch lässt sich gut mit ihrer ersten Freundschaftslektion verbinden … Das Kristallherz ist zerstört und damit kommt Eis und Schnee über das Kristallkönigreich.

Rainbow soll bei den Wonderbolts mitfliegen. Allerdings ist ihr erster Tag ziemlich hart. Sie hat das Gefühl, nur Fehler zu machen und zu allem Überfluss nennen sie die anderen auch noch Rainbow Crash. Rainbow versucht, mit einer besonderen Eigenschaft hervorzustechen, um wahrgenommen zu werden, aber erfolglos. Starlight hält nichts vom Freundschaftsfeuer-Fest und will daran nicht teilnehmen. Twilight liest ihr eine alte Geschichte vor, die von Snowfall handelt.

Fluttershy beschließt, sich ihren Ängsten zu stellen und nimmt mit ihren Freunden an der Gruselnacht teil. Rainbow Dash wird eines Verbrechens beschuldigt, das sie nicht begangen hat. Jetzt liegt es an Rarity, die Unschuld ihrer Freundin zu beweisen.

Zuhause ist es am Schönsten. Als die Freunde herausfinden, dass Prinzessin Twilight ihr neues Schloss meidet, bieten sie ihr an, es gemütlich einzurichten, damit sie sich dort wohler fühlt. Träume und Albträume. Apple Bloom hat so große Angst davor, ihren Schönheitsflecken zu bekommen, dass es ihr Leben in einen Albtraum verwandelt, dem sie vielleicht nicht entkommen kann.

Die sechs Freundinnen werden gerufen, um ein Freundschaftsproblem zu lösen, doch dann entdecken sie ein seltsames Dorf, in dem alle Ponys ihre Schönheitsflecken aufgegeben haben. Den sechs Freundinnen werden ihre Schönheitsflecken genommen und sie müssen einen Weg finden, sie zurückzubekommen. Als sie ein dunkles Geheimnis über das Pony erfahren, das ihre Schönheitsflecken genommen hat, glauben sie, die Lösung gefunden zu haben.

Ein magisches Königreich ist plötzlich im arktischen Norden von Equestria aufgetaucht und Prinzessin Celestia braucht die Hilfe von Twilight und ihren Freunden, um es zu beschützen. Während ihre Freunde versuchen, die Kristallponys auf dem Kristall-Jahrmarkt zu beschäftigen, sucht Twilight nach dem versteckten Kristallherz. Es ist der Schlüssel dafür, das Königreich vor Unglück zu schützen.

Prinzessin Twilight Sparkle gewöhnt sich immer noch an ihre neuen Flügel, genauso wie an ihren neuen Titel, während sie sich auf die Sommersonnenfeier in Canterlot vorbereitet. Prinzessin Celestia hatte ihr eine besondere Rolle in der Zeremonie zugedacht. Und da nur noch ein paar Tage Zeit sind, ist Twilight mehr als besorgt, dass sie es nicht pünktlich schafft.

Discord wird ein guter Drache. Die Ponyville-Ponys sind damit beschäftigt, Discord dabei zu helfen, sich zu bessern. Aber Fluttershy ist die Einzige, die ihm wirklich eine Chance geben möchte. Als es Anzeichen von Fortschritt gibt, stellt sich für die Ponys die Frage, ob Discord tatsächlich an seiner Persönlichkeit arbeitet oder ob er nur Fluttershys sanftes Gemüt ausnutzt, um in Ruhe gelassen zu werden. Als Spike und die Mane 6 in das Chrystal Empire zu den Equestria Spielen fahren, wird Spike wegen seiner Rolle im Kampf gegen King Sombra wie ein Held empfangen.

Ein Traum wird wahr, als Rainbow Dash eingeladen wird, die Wonderbolt Academy zu besuchen. Ihr Partner, ein Pegasus namens Lightning Dust, ist durch sein rücksichtsloses Verhalten sehr erfolgreich. Als Fluttershy Spike bittet, im Austausch gegen einen Diamanten auf Angel aufzupassen, stimmt Spike bereitwillig zu, sich um ihr Haustier zu kümmern. Wenn er sich da mal nicht zu viel zugemutet hat.

Nachdem die große und mächtige Trixie Twilight in einem magischen Duell besiegt hat, zwingt sie Twilight, Ponyville zu verlassen. Twilight sucht verzweifelt nach einem Weg, Trixie zu schlagen, damit sie nach Hause zurückkehren kann. Aber ist ihre Magie stark genug?

Applejack und Rarity werden nach Mähnhattan gerufen, um ein Freundschaftsproblem zu lösen. Sie helfen Coco Pommel bei einem großen Projekt in ihrer Nachbarschaft, doch merken schnell, dass sie sich übernommen haben. Als Applejack nicht am Hufschwestern-Festival mit Applebloom teilnehmen kann, springt Big Mac für sie ein.

Der Schönheitsfleck Pip Squeak tritt zur Wahl des Klassensprechers an und der Schönheitsfleckenclub unterstützt ihn dabei. Doch dann helfen sie dadurch auf ungeahnte Weise sogar ihrer Langzeitfeindin Diamond Tiara. Pinkies Geheimnis Pinkie Pie fällt es schwer, ein Geheimnis um Prinzessin Cadance und Shining Armor geheim zu halten.

Starlight Glimmer will sich an Twilight und ihren Freundinnen rächen. Sie bemächtigt sich dafür eines Zaubers, der die Vergangenheit, Gegenwart und Zukunft von Equestria für immer verändern könnte. Prinzessin Twilight versucht weiter, Starlight daran zu hindern, die Vergangenheit zu verändern, doch sie fürchtet, dass ihre Bemühungen vergebens sind.

Prinzessin Twilight und Fluttershy werden von der Karte beauftragt, einen Streit zwischen zwei verfeindeten Familien zu schlichten – doch die Familien wissen nicht einmal mehr, wieso sie überhaupt streiten. Eine alte Freundin von Applejack ist ein großer Popstar geworden und Applejack fürchtet, dass der Manager der Sängerin nicht das Beste für sie im Sinn hat.

Applejack freut sich darauf, den Freundschaftsfeuer-Abend mit Pinkies Familie zu feiern. Doch dann stellt sie fest, dass die Pies den Festtag auf der Steinfarm ganz anders feiern, als sie es gewohnt ist. Twilight kehrt aus Canterlot zurück und bemerkt, dass ihre Freunde eine erstaunlich enge Freundschaft zu Discord aufgebaut haben. Sie ist über diese Freundschaft sehr verwundert und vermutet, dass Discord etwas Böses plant.

Pinkie Pie muss mit ihrer Party die Situation retten, als ein wichtiger Freundschaftsgipfel mit den Yaks zu einem Desaster wird. Doch sie muss erst ganz Equestria bereisen, um die richtige Partyinspiration wiederzuerlangen. Twilight erkennt, dass sie vor ihrem Umzug nach Ponyville eine schlechte Freundin war.