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Zuhause ist es am Schönsten. Als die Freunde herausfinden, dass Prinzessin Twilight ihr neues Schloss meidet, bieten sie ihr an, es gemütlich einzurichten, damit sie sich dort wohler fühlt. Träume und Albträume. Apple Bloom hat so große Angst davor, ihren Schönheitsflecken zu bekommen, dass es ihr Leben in einen Albtraum verwandelt, dem sie vielleicht nicht entkommen kann.

Die sechs Freundinnen werden gerufen, um ein Freundschaftsproblem zu lösen, doch dann entdecken sie ein seltsames Dorf, in dem alle Ponys ihre Schönheitsflecken aufgegeben haben. Den sechs Freundinnen werden ihre Schönheitsflecken genommen und sie müssen einen Weg finden, sie zurückzubekommen. Als sie ein dunkles Geheimnis über das Pony erfahren, das ihre Schönheitsflecken genommen hat, glauben sie, die Lösung gefunden zu haben.

Der Besuch einer Science Fiction-Convention wird für die Freunde vom Team Undercover zum Beginn eines spannenden Abenteuers, das sie bis nach Amerika führt. Als ihr Helikopter mitten in der Wildnis notlanden muss, sind Eddie, Hannah, Ben und Sarah plötzlich ganz auf sich allein gestellt – und bekommen es nicht nur mit einem ausgewachsenenGrizzlybären zu tun, sondern auch mit skrupellosen Umweltgangstern.

Applejack und Rarity werden nach Mähnhattan gerufen, um ein Freundschaftsproblem zu lösen. Sie helfen Coco Pommel bei einem großen Projekt in ihrer Nachbarschaft, doch merken schnell, dass sie sich übernommen haben. Als Applejack nicht am Hufschwestern-Festival mit Applebloom teilnehmen kann, springt Big Mac für sie ein.

Der Schönheitsfleck Pip Squeak tritt zur Wahl des Klassensprechers an und der Schönheitsfleckenclub unterstützt ihn dabei. Doch dann helfen sie dadurch auf ungeahnte Weise sogar ihrer Langzeitfeindin Diamond Tiara. Pinkies Geheimnis Pinkie Pie fällt es schwer, ein Geheimnis um Prinzessin Cadance und Shining Armor geheim zu halten.

Starlight Glimmer will sich an Twilight und ihren Freundinnen rächen. Sie bemächtigt sich dafür eines Zaubers, der die Vergangenheit, Gegenwart und Zukunft von Equestria für immer verändern könnte. Prinzessin Twilight versucht weiter, Starlight daran zu hindern, die Vergangenheit zu verändern, doch sie fürchtet, dass ihre Bemühungen vergebens sind.

Applejack freut sich darauf, den Freundschaftsfeuer-Abend mit Pinkies Familie zu feiern. Doch dann stellt sie fest, dass die Pies den Festtag auf der Steinfarm ganz anders feiern, als sie es gewohnt ist. Twilight kehrt aus Canterlot zurück und bemerkt, dass ihre Freunde eine erstaunlich enge Freundschaft zu Discord aufgebaut haben. Sie ist über diese Freundschaft sehr verwundert und vermutet, dass Discord etwas Böses plant.

Pinkie Pie muss mit ihrer Party die Situation retten, als ein wichtiger Freundschaftsgipfel mit den Yaks zu einem Desaster wird. Doch sie muss erst ganz Equestria bereisen, um die richtige Partyinspiration wiederzuerlangen. Twilight erkennt, dass sie vor ihrem Umzug nach Ponyville eine schlechte Freundin war.

Prinzessin Luna bittet die Freundinnen um Hilfe, den Tantabus zu finden. Diese magische Kraft droht, die Träume aller Ponys in Equestria in Albträume zu verwandeln. Raritys Traum von einer eigenen Boutique in Canterlot ist endlich wahr geworden. Ihr neues Geschäft ist ein großer Erfolg, doch dieser Erfolg hat seinen Preis und Rarity ist sich nicht sicher, ob sie diesen Preis bezahlen will.

Rainbow Dash kann sich nicht damit abfinden, dass Schildi Winterschlaf halten muss und beschließt, den Winter zu verhindern. Der berüchtigte Gesetzlose Troubleshoes Clyde droht beim Appleoosa-Rodeo Ärger zu machen. Der Schönheitsfleckenclub glaubt, ihn aufzuhalten, könnte ihnen helfen, ihre Schönheitsflecken zu bekommen.

Discord erfährt, dass Fluttershy nicht ihn, sondern eine neue Freundin mit zur Großen Galloping-Gala nimmt. Als er allen beweisen will, dass es ihm nichts ausmacht, treibt er es etwas zu weit. Die Karte schickt Rainbow Dash und Pinkie Pie in das alte Königreich Griffonstone. Doch die beiden haben sehr unterschiedliche Vorstellungen davon, welches Problem sie lösen sollen.