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Die sechs Freundinnen werden gerufen, um ein Freundschaftsproblem zu lösen, doch dann entdecken sie ein seltsames Dorf, in dem alle Ponys ihre Schönheitsflecken aufgegeben haben. Den sechs Freundinnen werden ihre Schönheitsflecken genommen und sie müssen einen Weg finden, sie zurückzubekommen. Als sie ein dunkles Geheimnis über das Pony erfahren, das ihre Schönheitsflecken genommen hat, glauben sie, die Lösung gefunden zu haben.

Prinzessin Twilight Sparkle gewöhnt sich immer noch an ihre neuen Flügel, genauso wie an ihren neuen Titel, während sie sich auf die Sommersonnenfeier in Canterlot vorbereitet. Prinzessin Celestia hatte ihr eine besondere Rolle in der Zeremonie zugedacht. Und da nur noch ein paar Tage Zeit sind, ist Twilight mehr als besorgt, dass sie es nicht pünktlich schafft.

Discord wird ein guter Drache. Die Ponyville-Ponys sind damit beschäftigt, Discord dabei zu helfen, sich zu bessern. Aber Fluttershy ist die Einzige, die ihm wirklich eine Chance geben möchte. Als es Anzeichen von Fortschritt gibt, stellt sich für die Ponys die Frage, ob Discord tatsächlich an seiner Persönlichkeit arbeitet oder ob er nur Fluttershys sanftes Gemüt ausnutzt, um in Ruhe gelassen zu werden. Als Spike und die Mane 6 in das Chrystal Empire zu den Equestria Spielen fahren, wird Spike wegen seiner Rolle im Kampf gegen King Sombra wie ein Held empfangen.

Ein magisches Königreich ist plötzlich im arktischen Norden von Equestria aufgetaucht und Prinzessin Celestia braucht die Hilfe von Twilight und ihren Freunden, um es zu beschützen. Während ihre Freunde versuchen, die Kristallponys auf dem Kristall-Jahrmarkt zu beschäftigen, sucht Twilight nach dem versteckten Kristallherz. Es ist der Schlüssel dafür, das Königreich vor Unglück zu schützen.

Spike wird ins Drachenland gerufen. Dort muss der alte Drachenlord abdanken und ein Nachfolger soll sich durch den Drachenkampf auszeichnen. Spike will sich zunächst aus dem Staub machen, nimmt dann aber doch am Kampf teil, weil der einzige Weg, die den Drachen verhassten Ponys zu schützen, darin besteht, Drachenlord zu werden. Im Kampf verbündet er sich mit Ember, der Tochter des amtierenden Drachenlords, die ebenfalls klein und schmal von Gestalt ist. Spike gewinnt den Kampf, gibt das Zepter des Drachenlords aber an Ember weiter.

Die Ponyfreundinnen fahren ins Kristallkönigreich, denn Twilight ist endlich Tante geworden. Starlight, die nun Twilights Schülerin geworden ist, kommt ebenfalls mit, denn der Verwandtschaftsbesuch lässt sich gut mit ihrer ersten Freundschaftslektion verbinden … Das Kristallherz ist zerstört und damit kommt Eis und Schnee über das Kristallkönigreich.

Der Schönheitsfleck Pip Squeak tritt zur Wahl des Klassensprechers an und der Schönheitsfleckenclub unterstützt ihn dabei. Doch dann helfen sie dadurch auf ungeahnte Weise sogar ihrer Langzeitfeindin Diamond Tiara. Pinkies Geheimnis Pinkie Pie fällt es schwer, ein Geheimnis um Prinzessin Cadance und Shining Armor geheim zu halten.

Pinkie Pie muss mit ihrer Party die Situation retten, als ein wichtiger Freundschaftsgipfel mit den Yaks zu einem Desaster wird. Doch sie muss erst ganz Equestria bereisen, um die richtige Partyinspiration wiederzuerlangen. Twilight erkennt, dass sie vor ihrem Umzug nach Ponyville eine schlechte Freundin war.

Lebensentscheidungen: Während Twilight Sparkle, Fluttershy, Applejack, Rainbow Dash, Pinkie Pie und Rarity gegen ein Monster kämpfen, bemühen sich die restlichen Ponys in Ponyville pünktlich zu einer Hochzeit zu erscheinen. Prinzessin Spike: Spike erhält den Auftrag, dafür zu sorgen, dass niemand Prinzessin Twilight stört. Doch die Macht steigt ihm zu Kopf und er fängt an, in ihrem Namen wichtige Entscheidungen zu treffen – mit desaströsen Ergebnissen.

Discord erfährt, dass Fluttershy nicht ihn, sondern eine neue Freundin mit zur Großen Galloping-Gala nimmt. Als er allen beweisen will, dass es ihm nichts ausmacht, treibt er es etwas zu weit. Die Karte schickt Rainbow Dash und Pinkie Pie in das alte Königreich Griffonstone. Doch die beiden haben sehr unterschiedliche Vorstellungen davon, welches Problem sie lösen sollen.

Twilight ist sich unsicher über ihre Rolle als Prinzessin, unsicher darüber, was es heißt, eine Prinzessin zu sein. Cadence, Celestia und Luna versuchen ihr beizubringen, dass die Antworten mit der Zeit kommen werden. Aber als Celestia eine Eingebung bekommt, dass der böse Tirek aus Tartarus flieht und die Magie aller Einhörner Equestrias stiehlt, entschließt sie sich, Discord und nicht Twilight um Hilfe zu bitten, damit dieser gefunden und vor Gericht gestellt wird.